在被贬官8年后的2006年，崔龙海终于迎来了机会，他被任命为地方大员：黄海北道党委责任书记。在黄海北道，他修建百货大楼，增加生活必需品的供给，稳定民生，取得了不菲的成绩。这些成果金正日看在眼里，记在心中，崔龙海开始逐渐赢回领袖的信任。2007年，在金正日与卢武铉会谈时，外界突然发现崔龙海已经重新站到了金正日的身边。
金正恩可以依靠的“崔龙海叔叔”
2008年金正日突然中风，大病初愈后，他感到了接班问题的迫切性。在扶植储君金正恩的同时，他也在琢磨辅政大臣的人选，崔龙海便位列其中。2010年9月，他和金正恩、金正恩姑姑金敬姬一起被授予大将军衔，正式被确认为辅政大臣之一。临近生命终点的金正日还曾专门叮嘱崔龙海要好好辅佐新君，并曾向金正恩说过“要把崔龙海看作可以依靠的叔叔”。
金正日去世后的次年4月，毫无军内经验的崔龙海被授予次帅军衔，同时当选政治局常委、党中央军委副委员长、人民军总政治局局长，地位甚至超过了张成泽(张非政治局常委)。
兵戎相见先除李英浩，背叛老友扳倒张成泽
初掌权柄的少主金正恩厌恶前朝老臣的指指点点，谋划着早早除掉几位“扶灵君子”。而深受父亲信任的崔龙海成了他最好的帮手。深谙领袖心思的崔龙海有条不紊地帮金正恩实现着计划，开始对几位前朝大佬进行秘密监视与暗中调查。
2012年7月，在他当上总政治局局长不到4个月后，人民军一号人物李英浩突然被解除一切职务。崔龙海更亲自带队缉拿，甚至不惜动武，跟李英浩卫队发生激烈交火，并击毙20多人。崔龙海之所以如此神速而有力，得益于他的政治手腕。二号人物张成泽与李英浩的矛盾由来已久，崔龙海要做的只是顺水推舟，再有金正恩的背后支持，拿下李英浩早已不是事。
李英浩倒台后，接下来便是张成泽。如何对待昔日的好友和恩人、最高领导人的姑父，崔龙海经历了何样的思想过程，难为外界所知。但结果路人皆知，作为昔日的“心腹”，崔龙海没有像张成泽当年一样为张求情，甚至不惜背叛老友，在姑父事件中起了重要的推波助澜作用。